Chùa Từ Đàm được xây dựng vào năm 1683 bởi thiền sư Minh Hoằng Tử Dung, một vị cao tăng người Trung Quốc. Ban đầu, chùa có tên là Ấn Tôn tự, lấy ý nghĩa là lấy sự truyền tâm làm tông chỉ của chùa.

Trong cuộc chiến tranh giữa chúa Nguyễn và nhà Tây Sơn, chùa Ấn Tôn bị hư hại nặng như nhiều ngôi chùa khác trong vùng. Đến năm 1813, chùa mới được tái thiết.

Năm 1841, chùa được trùng tu và vua Thiệu Trị cho đổi đổi tên chùa Ấn Tôn thành chùa Từ Đàm. Tên gọi này được lấy từ tên của một trong những đệ tử của Đức Phật Thích Ca Mâu Ni là Đại Ca Diếp. Chùa là nơi quy tụ những học giả Phật giáo xuất sắc nhất miền Trung, trong giai đoạn thực dân Pháp thống trị Việt Nam, chùa Từ Đàm trở thành trung tâm của phong trào Chấn hưng Phật giáo Trung Kỳ từ thập niên 1920.

Năm 1951, một hội nghị rất quan trọng được tổ chức tại chùa, nhằm thống nhất Phật giáo trên toàn quốc, quy tụ các đại biểu của 6 tập đoàn Tăng già và cư sĩ cả nước.

Hội nghị đã ra quyết nghị thành lập một Tổng hội lấy tên là Hội Phật giáo Việt nam, qua đó thống nhất Phật giáo Việt Nam và gia nhập Phật giáo thế giới.

Năm 1963, chùa Từ Đàm là một trong những trung tâm của phong trào đấu tranh chống kỳ thị Phật giáo của chính quyền Ngô Đình Diệm. Trong cuộc đàn áp Phật giáo năm 1963, chùa Từ Đàm đã bị chính quyền Ngô Đình Diệm cho quân đến phá hủy nhiều hạng mục, trong đó có Đại hồng chung, tượng Phật Tổ và nhiều tượng Phật khác.

Năm 1966, chùa Từ Đàm lại bị bom đạn chiến tranh tàn phá nặng nề. Trong cuộc chiến tranh Việt Nam, chùa Từ Đàm đã bị bom đạn chiến tranh tàn phá nặng nề. Nhiều hạng mục của chùa bị hư hại, trong đó có tháp Từ Đàm, tượng Phật Di Đà và nhiều tượng Phật khác.

Năm 2006, chùa Từ Đàm được trùng tu và tôn tạo quy mô lớn. Sau nhiều lần trùng tu, tôn tạo, chùa Từ Đàm đã được phục hồi và phát huy giá trị vốn có. Hiện nay, chùa là một trong những trung tâm Phật giáo lớn nhất ở Huế.

Trải qua hơn 300 năm lịch sử, chùa Từ Đàm đã nhiều lần được trùng tu, tôn tạo. Hiện nay, chùa là một trong những trung tâm Phật giáo lớn nhất ở Huế.

Chùa Từ Đàm là một di tích lịch sử văn hóa quan trọng của Huế. Chùa là nơi lưu giữ nhiều giá trị văn hóa, nghệ thuật, kiến trúc Phật giáo. Chùa cũng là một trong những điểm du lịch tâm linh nổi tiếng ở Huế.